La città, su progetto del cosiddetto gruppo 2PST (Concezio Petrucci, Mario (Mosè) Tufaroli, Emanuele Filiberto Paolini e Riccardo Silenzi), è la quarta in ordine di fondazione tra quelle costruite nelle aree paludose bonificate dell'Agro pontino durante il fascismo. La data di istituzione del comune è il 25 aprile 1936, due anni dopo l'istituzione della provincia di Littoria, l'odierna provincia di Latina, per scorporo dalle province di Frosinone (creata dopo la soppressione della provincia di Terra di Lavoro) e Roma. Benito Mussolini, che ne aveva scelto il nome dalla locuzione latina Venus aprilia (venere feconda), la inaugurò il 29 ottobre 1937. Il comune è Medaglia di Bronzo al Merito Civile per le vicende della Seconda Guerra Mondiale. Tra gli stabilimenti industriali più rilevanti nel territorio comunale vi sono alcuni importanti siti produttivi soprattutto farmaceutici (Pfizer, Abbott Laboratories, IBI-Lorenzini, ecc.).